После долгих лет жизни под прикрытием и инсценировки собственной смерти Декстер Морган наконец обрел хрупкое подобие нормальной жизни, пытаясь выстроить отношения с сыном Гаррисоном, который вырос практически без отца. Эта связь становится для Декстера главным смыслом существования, но каждый шаг навстречу подростку сопровождается страхом – страх, что его темное прошлое, его истинная сущность охотника на убийц может разрушить хрупкий мир сына. Эта внутренняя борьба усугубляется внешней угрозой: за Декстером ведет неустанную охоту его бывший сослуживец, детектив, который никогда не поверил в его смерть и теперь приближается к разгадке тайны, рискуя раскрыть все секреты Моргана и лишить его возможности быть рядом с единственным сыном.
Одновременно с этим в городе появляется новая, еще более опасная угроза в лице эксцентричного миллиардера-психопата, чье богатство и влияние позволяют ему манипулировать людьми как пешками в собственной жестокой игре. Этот харизматичный, но абсолютно аморальный преступник находит особое удовольствие в разрушении чужих жизней, а его личная телохранительница – высокопрофессиональная и безжалостная женщина – становится идеальным инструментом для реализации его самых темных замыслов. Когда их пути пересекаются с Декстером, возникает смертельно опасный конфликт, где ставкой становится не только жизнь главного героя, но и будущее его сына. Декстер оказывается перед мучительным выбором: отказаться от своей темной природы ради шанса на нормальную жизнь с Гаррисоном или вновь выпустить на волю своего "Темного попутчика", чтобы защитить семью, рискуя навсегда потерять сына, если тот узнает правду об отце. Каждый его шаг по направлению к семейному счастью оказывается омрачен тенью насилия, а дорога к спокойной жизни неизбежно превращается в кровавый путь, где старые демоны вновь требуют своей дани.